神経幹細胞を作る　赤松和土（生理学）

はじめに

神経幹細胞は神経系の難病に対する再生医療に用いる移植細胞として効果があることがわかっています。神経幹細胞は体の中に移植されると、ニューロン（神経細胞）やグリア細胞といった神経系の細胞に分化して難病の患者さんで症状の改善をもたらすのではないかと期待されており、神経幹細胞をiPS細胞から誘導して、近い将来の再生医療に用いようと考えられています。しかしながら、本学の生理学教室のこれまでの研究では、iPS細胞から神経幹細胞への誘導は、患者さんの細胞からiPS細胞を作るプロセスがまず必要であり、さらに神経幹細胞へ分化誘導するプロセスを合わせると、現在の技術では半年近い期間がかかります(1)。さらにiPS細胞はクローンごとに安全性が大きく異なり、移植のためには安全なクローンを選ぶ時間も必要です(2)。私たちはこれらの問題の解決を試みました。

iPS細胞作製法＋ニューロスフェア法＝？

2007年にヒトiPS細胞の樹立が報告され、iPS細胞の有効性が大きく期待されるようになりました。翌2008年に、医学部4年生の大野聡一郎君（90回生）は、医学部のカリキュラムの一環として行われる「自主学習」プログラムで生理学教室での研究を始めました。私は長く神経幹細胞を研究しておりますが、その直前のトロント大学留学時代には、ES細胞から神経幹細胞を誘導する研究を行っていました（3）。

線維芽細胞からiPS細胞を作る際に、初期化のための遺伝子導入を行った数日後にiPS細胞の培養条件へと切り替えますが、これを神経幹細胞の培地に変更すれば神経幹細胞が短い期間でそのまま誘導できるのではないかと考えました。そこで問題になったのは誘導の効率です。iPS細胞の誘導効率は当時の方法で約0.1%でした。当時の当生理学教室の技術ではES/iPS細胞からの神経幹細胞の誘導効率は1%であったため、2つの技術を組み合わせた場合に予想される誘導効率は0.001%程度になることが推測されました。そこで、遺伝子導入をした線維芽細胞を通常の10倍の濃度（100,000細胞/ml）で神経幹細胞誘導培地の中で培養することにして、5mlの培地を入れた培養フラスコで500,000個の細胞の培養を開始しました。もしも0.001%しか神経幹細胞ができないとすると、できるニューロスフェア（神経幹細胞の塊）は10個以下と言うことになります。

一週間後、フラスコの中にわずか3個の小さな細胞の塊ができていました。私たちはこの細胞の塊が神経幹細胞からできたニューロスフェアであることを確かめるため、分化誘導を行いました。ニューロスフェアを形成する神経幹細胞は、ニューロン（神経細胞）とグリア細胞（アストロサイト、オリゴデンドロサイト）に分化する性質を持っています。しかしながら、ES/iPS細胞から誘導した神経幹細胞は、最初はニューロンのみを主に生み出して、培養を続けるにつれて成熟した神経幹細胞となりグリア細胞を生み出すことが観察されていました。

私は大野君に「おそらくニューロンしかできてこないと思うけど、一応GFAP（アストロサイトのマーカー）も免疫染色しておこうか。」と、伝えました。数日後、彼は不思議そうな顔をして私のところにやってきました。「免疫染色はうまくいったと思うんですが、GFAP陽性の細胞が沢山いるように見えるんです。」大野君はわずか3個のニューロスフェアを使って、彼にとっては初めて行う分化誘導と免疫染色の実験を成功させていました。しかしながら顕微鏡を覗いてみると、確かにアストロサイトと思しき細胞が多数観察されました。この結果は何度か繰り返しても同じ結果が得られました(図１)。そのため、私たちは線維芽細胞から直接誘導した神経幹細胞は、もしかしたら性質が異なるのではないかと考えました（図２）。

図1　ES細胞から誘導した神経幹細胞（左）と線維芽細胞から直接誘導した神経幹細胞（diNSC）（右）の分化
説明：直接誘導した神経幹細胞からは明らかに多くのGFAP陽性のアストロサイトが分化しているようすがわかる。（文献４から一部改変）

図2　直接誘導した神経幹細胞（diNSC）はiPS細胞を経由して誘導した神経幹細胞と性質が異なる

効率よく安全な直接誘導神経幹細胞を作製する

この直接誘導した神経幹細胞（diNSC）が、ES/iPS細胞由来の神経幹細胞よりも速く分化する性質を持っていることを証明し、diNSCの誘導法を高品質・高効率なものにしたのは大学院生の松井健君（現、スタンフォード大研究員）です。松井君は様々な培養条件で繰り返し検討し、再生医療で問題になる残存する多能性細胞（腫瘍のもとになる）を取り除き、成熟したdiNSCだけを100倍の効率で培養する方法を確立しました。この方法により、直接誘導した細胞は培養条件を工夫するだけで安全な細胞を大量に作製できる可能性が見えてきました。

一方、整形外科大学院生の高野盛登君（84回生）によって、ヒトの線維芽細胞からもdiNSCが誘導されることが示されました。ヒトdiNSCの誘導はきわめて難しく、私たちの論文発表（４）と前後して同様に神経幹細胞を直接誘導したという報告がいくつか発表されましたが、成体のヒト細胞からの誘導に成功したのは本報だけでした。

今後は質・量の両面から再生医療に使えるようなヒトdiNSCをいかに誘導するかを課題としています。現在の技術では不可能とされる再生医療が将来的には可能となるように、安全に迅速に目的の細胞を得るような方法をこれからも開発していきたいと考えています。

参考文献

1. Grafted human-induced pluripotent stem-cell-derived neurospheres promote motor functional recovery after spinal cord injury in mice.
   Nori S, Okada Y, Yasuda A, Tsuji O, Takahashi Y, Kobayashi Y, Fujiyoshi K, Koike M, Uchiyama Y, Ikeda E, Toyama Y, Yamanaka S, Nakamura M, Okano H.
   Proc Natl Acad Sci U S A. 2011 Oct 4;108(40):16825-30. doi: 10.1073/pnas.1108077108. Epub 2011 Sep 26.
   http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC3189018/
2. Variation in the safety of induced pluripotent stem cell lines.
   Miura K, Okada Y, Aoi T, Okada A, Takahashi K, Okita K, Nakagawa M, Koyanagi M, Tanabe K, Ohnuki M, Ogawa D, Ikeda E, Okano H, Yamanaka S.
   Nat Biotechnol. 2009 Aug;27(8):743-5. doi: 10.1038/nbt.1554. Epub 2009 Jul 9.
   http://www.nature.com/nbt/journal/v27/n8/abs/nbt.1554.html?lang=en
3. Suppression of Oct4 by germ cell nuclear factor restricts pluripotency and promotes neural stem cell development in the early neural lineage.
   Akamatsu W, DeVeale B, Okano H, Cooney AJ, van der Kooy D.
   J Neurosci. 2009 Feb 18;29(7):2113-24. doi: 10.1523/JNEUROSCI.4527-08.2009.
   http://www.jneurosci.org/content/29/7/2113.long
4. Neural stem cells directly differentiated from partially reprogrammed fibroblasts rapidly acquire gliogenic competency.
   Matsui T, Takano M, Yoshida K, Ono S, Fujisaki C, Matsuzaki Y, Toyama Y, Nakamura M, Okano H, Akamatsu W.
   Stem Cells. 2012 Jun;30(6):1109-19. doi: 10.1002/stem.1091.
   http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/stem.1091/full

最終更新日：2013年10月1日
記事作成日：2013年10月1日

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  • 尿酸降下薬による腎保護メカニズムの解明
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  • 汗孔角化症の発症メカニズムを解明
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• 2019年
  • 心停止患者から提供された臓器を水素ガスによって移植可能な臓器へと蘇生させる新たな技術の開発に成功
    佐野元昭、小林英司（水素ガス治療開発センター）　
  • 肝臓の炎症を抑制する免疫細胞を発見～急性肝不全に対する新たな治療法の開発に期待～
    幸田裕造、中本伸宏、金井隆典（消化器内科）
  • 関節リウマチの病態に関わるT細胞の詳細解析
    竹下勝（リウマチ・膠原病内科）
  • 加齢に伴う神経新生の低下機構を解明
    ～老化による脳萎縮を部分的に防ぐことに成功～
    加瀬義高、岡野栄之（生理学）
  • 根気を生み出す脳内メカニズムの発見
    ～粘り強さは海馬とセロトニンが制御する～
    吉田慶多朗、田中謙二（精神・神経科）
  • ケトン体(β-ヒドロキシ酪酸)による腎保護作用のメカニズム
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  • 心電図からカテーテル治療の要否を判断するAIの開発
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  • 「豊かな環境」によるドライアイ予防・改善の可能性　佐野こころ（眼科学）
  • ヒト上皮幹細胞の新規培養技術の開発
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    （坂口光洋記念講座(オルガノイド医学)）
  • 新しい分子イメージング法による高血圧症の原因解明
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  • 脳梗塞における神経症状回復を促す新規免疫細胞の発見　伊藤美菜子、吉村昭彦(微生物学・免疫学)
  • 顕微鏡で観察するがん免疫の世界とその分類　紅林泰、坂元亨宇（病理学）
  • 記憶・学習のしくみを理解し、操作するための新しい技術
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  • ヒト多能性幹細胞から高効率に骨格筋を分化させる方法
    秋山智彦、洪実（坂口光洋記念講座（システム医学））
• 2018年
  • 抗菌薬の隠された作用のメカニズムの解明～薬剤耐性対策につながる成果～
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  • iPS細胞技術を用いた筋萎縮性側索硬化症(ALS)の病態解析と創薬研究
    藤森康希、岡野栄之（生理学）
  • 10億個のヒトiPS細胞由来の心室筋細胞を一度に作製する方法の開発
    遠山周吾、藤田淳 (循環器内科)
  • 横紋筋融解症に続発する腎不全の新たなメカニズムの解明
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  • iPS細胞を用いた胎児の形態異常の解明
    奥野博庸（生理学）
  • 紫光（バイオレットライト）の成人強度近視に対する近視進行抑制の可能性
    鳥居秀成、根岸一乃（眼科）
  • 口腔には腸管に定着すると免疫を活性化する細菌がいる
    本田賢也、新幸二（微生物学・免疫学）
  • 新しい遺伝子発現システムによる心筋細胞の誘導と心臓再生への応用
    梅井智彦、家田真樹（循環器内科）
  • 広汎性子宮頸部摘出術後妊娠における残存頸管長と早産リスクの関連は？
    宮越敬（産婦人科）
  • リン代謝を制御するものは老化を制御する
    宮本健史（整形外科）
  • DNAメチル化解析による脊髄移植後の腫瘍化の原因解明
    飯田剛（整形外科）
• 2017年
  • HDLコレステロールが低い日本人の冠動脈疾患死亡リスク
    平田 匠（百寿総合研究センター）
  • 細胞周期の異常はがんの進展にとって敵にも味方にもなる
    石澤丈（先端医科学研究所）
  • 脳梗塞後の炎症が収まる仕組みの解明と治療への応用
    七田 崇、吉村 昭彦（微生物学・免疫学）
  • 腹外側線条体の神経細胞が意欲の維持に関わる
    滝上紘之（生理学、精神・神経科）
  • 非小細胞肺がんで使用される分子標的薬の耐性化メカニズムの解明
    額賀重成（呼吸器内科）
  • 内耳性難聴に対するiPS創薬研究－新規病態の発見と治療薬の同定－
    藤岡 正人、細谷 誠（耳鼻咽喉科）　
  • 食べ過ぎが糖尿病や心血管疾患の発症を起こすメカニズムを解明
    白川公亮（循環器内科）
  • バルプロ酸への胎内曝露が胎児の大脳皮質形成を障害する
    藤村公乃（小児科）
  • 血液を作る幹細胞がストレスを受けて増殖する仕組みを発見
    雁金大樹（血液内科）
  • 間葉系幹細胞の免疫性線維化における役割
    小川葉子（眼科）、森川暁（歯科・口腔外科）
  • 肥満に伴う大腸マクロファージによる炎症が糖尿病発症につながる
    川野義長（腎臓・内分泌・代謝内科）
  • 眼球内の不要となった血管を退縮させる仕組み
    久保田義顕（機能形態学）
• 2016年
  • iPS細胞を高品質かつ高効率に作製する方法の開発
    國富晃（循環器内科）
  • MIRAGE症候群の発見
    鳴海 覚志、長谷川奉延（小児科）
  • 日本における認知症の社会的コスト
    佐渡充洋（精神・神経科）
  • 神経細胞の興奮の起こりやすさを制御する新しいメカニズムを解明
    松田恵子（生理学）
  • 新規筋萎縮性側索硬化症（ALS）モデルマウスの樹立に成功
    椎橋 元（神経内科）
  • 脳や脊髄の「ミエリン」をMRIで可視化する新技術
    中原 仁（神経内科）
  • 椎間板変性に対する新規治療薬の開発
    藤田順之（整形外科）
  • 乳酸アシドーシスの新規治療法の開発
    南嶋洋司（医化学）
  • 本来の位置にたどり着けない神経細胞が及ぼす脳への影響
    久保健一郎（解剖学）
  • 百寿者から探る健康長寿の秘訣
    新井康通（百寿総合研究センター）
  • iPS細胞から神経細胞を作り分ける新技術
    今泉研人（医学部5年）
  • 腸管免疫の恒常性における腸内細菌の役割
    柏木一公（微生物学・免疫学）
• 2015年
  • 高脂血症治療薬が急性腎障害を軽減するメカニズム
    吉田 理（血液浄化・透析センター）
  • 子宮の幹細胞と再生医学
    丸山哲夫（産科）
  • 生殖細胞のゲノムを守る小さなRNA分子
    齋藤 都暁（分子生物学）
  • 神経の働きを調節する新たなメカニズムを発見
    鈴木 将貴（解剖学）
  • 筋ジストロフィーに対する筋肉再生療法の開発
    湯浅慎介（循環器内科）
  • 閉経後骨粗鬆症を発症させる因子の同定に成功
    宮本健史（整形外科）
  • 筋萎縮性側策硬化症―新たな病態の解明―
    山川眞以（医学部5年）、伊東大介（神経内科）
  • 生体内ガス分子が介するがん細胞の代謝制御機構
    山本雄広（医化学）
  • 肥大型心筋症を悪化させる因子の同定に成功
    田中敦史（循環器内科）
• 2014年
  • がん間質を抑制するTIMP分子－新たながん治療戦略への期待－
    下田 将之（病理学）
  • ドライアイの病態解明をめざして―臨床と基礎研究をつなぐ―
    小川 葉子（眼科）
  • 長島型掌蹠角化症－疾患の発見から原因遺伝子の解明へ－
    久保 亮治（皮膚科）
  • 心電図から突然死のリスクを探る
    相澤 義泰（循環器内科）
  • 記憶・学習のメカニズムを分子レベルで明らかに―記憶・学習を操作できるか
    幸田 和久（生理学）
  • 脳梗塞を悪化させる炎症の仕組みを解明
    七田 崇（微生物学・免疫学）
  • 再生医学でヒトの細胞から毛をつくる
    大山 学（皮膚科）
• 2013年
  • 尿細管－糸球体連関：糖尿病性腎症の新しい発症メカニズムの解明
    長谷川一宏（腎臓・内分泌・代謝内科）
  • 神経幹細胞を作る
    赤松和土（生理学）
  • 難聴に対する、薬剤を用いた内耳有毛細胞の再生医療
    藤岡 正人（耳鼻咽喉科）
  • 脳・脊髄のガン（グリオブラストーマ）に対する新たな分子標的治療戦略
    岩波　明生（整形外科）
  • がん幹細胞におけるCD44vを介した治療抵抗性の獲得メカニズム
    永野　修（先端医科学研究所）
  • ヒトES・iPS細胞からつくった心筋細胞で心臓病を治すには？
    遠山周吾（循環器内科）
  • 造血幹細胞を老化から守る代謝制御メカニズム
    田久保 圭誉（発生・分子生物学）
  • 重症喘息に効く新しい薬を創る！　－オメガ3脂肪酸の抗炎症作用－
    宮田 純（呼吸器内科）
  • 血漿アミノ酸プロファイルを用いたIBDバイオマーカーの確立
    久松理一（消化器内科）
  • がん血管のみではたらく血管増殖メカニズム
    久保田義顕（総合医科学研究センター）
• 2012年
  • 骨は"ストレス"によって成熟する？
    堀内 圭輔（整形外科・総合医科学研究センター）
  • 毛の新たなる存在意義　－毛嚢は免疫スイッチ－
    永尾 圭介（皮膚科）
  • 心筋梗塞の傷跡をよくする白血球・悪くする白血球・調節する白血球
    安西 淳（循環器内科）
  • ビタミンEは骨を減らす？
    竹田 秀（腎臓・内分泌・代謝内科）